10.29155/VET.60.221.4
Artículo original
Lista de helmintos de los rumiantes domésticos de Uruguay
Checklist of helminths of domestic ruminants from Uruguay
Lista de helmintos de ruminantes domésticos do Uruguai
Oscar Castro1 0009-0007-9329-5512
1 Unidad Académica de Parasitología Veterinaria, Departamento de Patobiología, Facultad de Veterinaria, Universidad de la República, Montevideo, Uruguay. Correo para correspondencia: oscarfcastro2064@gmail.com
Resumen
Un total de 40 especies de helmintos (trematodos, cestodos y nematodos) han sido registradas parasitando a los rumiantes domésticos en Uruguay. Una de las especies (Fasciola hepatica) parasita tanto a bovinos como a ovinos y a caprinos, 14 especies parasitan tanto a bovinos como a ovinos, 12 especies han sido registradas solo en vacunos y 13 especies solo en lanares. Otros taxones han sido identificados solamente a nivel de género (tres en bovinos, uno en ovinos y ocho en caprinos) y uno a nivel de subfamilia (en caprinos).
Palabras clave: Trematodos, Cestodos, Nematodos, Rumiantes domésticos, Uruguay.
Abstract
Forty species of helminths (trematodes, cestodes and nematodes) have been recorded parasitizing domestic ruminants in Uruguay. One of them (Fasciola hepatica) parasitizes cattle, sheep and goats, 14 species parasitize both cattle and sheep, 12 species have been recorded only in cattle, and 13 species only in sheep. Other taxa have been identified only at the genus level (three in cattle, one in sheep and eight in goats) and one at the subfamily level (in goats).
Keywords: Trematodes, Cestodes, Nematodes, Domestic ruminants, Uruguay.
Resumo
Um total de 40 espécies de helmintos (trematóides, cestóides e nematóides) foram registradas parasitando ruminantes domésticos no Uruguai. Uma das espécies (Fasciola hepatica) parasita bovinos, ovinos e caprinos, 14 espécies parasitam bovinos e ovinos, 12 espécies foram registadas apenas em bovinos e 13 espécies apenas em ovinos. Outros taxa foram identificados apenas ao nível do género (três em bovinos, um em ovinos e oito em caprinos) e um ao nível da subfamília (em caprinos).
Palavras-chave: Trematóides, Cestóides, Nematóides, Ruminantes domésticos, Uruguai.
Fecha de recibido: 02/08/2023
Fecha de aceptado: 06/11/2023
Introducción
Los rumiantes domésticos (sobre todo vacunos y ovinos) constituyen un pilar fundamental en la producción y la economía de nuestro país. Entre las limitantes más importantes para la cría y producción económicamente redituable se encuentran las parasitosis, de las cuales las helmintosis juegan un rol de primer orden (Barozzi, 1992). El conocimiento de las especies de helmintos que parasitan a nuestros rumiantes domésticos es un requisito primario para planificar estrategias de prevención y control, en este sentido, se debe discriminar entre las especies que parasitan solo a bovinos, las que parasitan solo a lanares y las que parasitan a vacunos y ovinos de forma indistinta.
Existe hasta el momento una sola revisión taxonómica de la fauna parasitológica uruguaya, que incluye a los helmintos parásitos de rumiantes domésticos, y fue publicada en dos versiones ligeramente diferentes: Castro y Trenchi (1953/1954, 1955). Desde entonces, se ha publicado mucho sobre el tema, incluidas extensas revisiones en capítulos de libros (Bonino Morlán et al., 1987; Fiel y Nari, 2013; Nari y Fiel, 1994), pero con un énfasis más puesto en la epidemiología y control que en la taxonomía y sistemática. Con esto en mente, el objetivo del presente trabajo fue realizar una puesta al día de los taxones de helmintos que han sido hallados parasitando rumiantes domésticos en Uruguay, se cita el primer registro en nuestro país —con énfasis en actualizar la nomenclatura y taxonomía— y se incluye el fenómeno del polimorfismo en la subfamilia Ostertagiinae, i.e., la existencia de morfos diferentes de machos de una misma especie (Drózdz, 1995).
Materiales y métodos
Se procuró realizar un relevamiento completo del material impreso disponible en la Biblioteca y Hemeroteca de la Facultad de Veterinaria —fundamentalmente de la Revista de Medicina Veterinaria, congresos de veterinaria, jornadas técnicas de la Facultad de Veterinaria, publicaciones del Instituto Nacional de Investigación Agropecuaria, jornadas de investigación del Departamento de Parasitología de la Facultad de Veterinaria—, así como del siguiente material disponible en línea: Anales de la Facultad de Veterinaria, Revista Veterinaria (Montevideo), Jornadas de Buiatría, Archivo Veterinario del Este, tesis de grado y posgrado de la Facultad de Veterinaria. Al mismo tiempo, se realizaron búsquedas utilizando los términos (en inglés y en español) helmintos, trematodos, cestodos, nematodos, rumiantes domésticos, vacunos/bovinos, ovinos, cabras/caprinos y Uruguay en las plataformas de búsqueda Timbó Foco y Google Scholar, así como en Colibrí. También se solicitaron búsquedas en el mismo sentido a funcionarias de la Hemeroteca de la Facultad de Veterinaria.
Para la nomenclatura y taxonomía de los trematodos se siguió a Gibson et al. (2002), de los cestodos a Khalil et al. (1994) y de los nematodos a Anderson et al. (1974) y Vicente et al. (1997). Los nombres de los taxones se escriben completos (incluyendo las autoridades que los acuñaron por primera vez) desde el nivel de familia, inclusive, hacia abajo (e.g., familia, subfamilia, género y especie). Los nombres de los hospedadores solo se escriben completos al ser mencionados por primera vez.
Resultados
Phylum Platyhelminthes
Clase Trematoda
Subclase Digenea
Superfamilia Echinostomatoidea
Familia Fasciolidae Railliet, 1895
Género Fasciola Linnaeus, 1758
Fasciola hepatica Linnaeus, 1758
Localización: Juveniles en parénquima hepático, adultos en ductos biliares.
Hospedador: Bos taurus Linnaeus, 1758. Referencia: de Luis (1878).
Hospedador: Capra hircus Linnaeus, 1758. Referencia: Correa (comunicación personal, 26 de abril, 2001).
Hospedador: Ovis aries Linnaeus, 1758. Referencia: Brumpt (1928).
Superfamilia Paramphistomoidea
Familia Paramphistomidae Fischoeder, 1901
Género Paramphistomum Fischoeder, 1901
Localización: Juveniles en mucosa del duodeno, adultos en saco dorsal del rumen.
Paramphistomum cervi (Zeder, 1790)
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Freyre (1987).
Paramphistomum ichikawai Fukui, 1922
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Freyre (1987).
Paramphistomum spp.
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Carballo et al. (1981).
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Rimbaud et al. (1999).
Familia Balanorchiidae Stunkard, 1925
Género Balanorchis Fischoeder, 1901
Balanorchis anastrophus Fischoeder, 1901
Localización: Retículo.
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Calzada (1940).
Clase Cestoda
Subclase Eucestoda
Orden Cyclophyllidea
Familia Anoplocephalidae Cholodkowsky, 1902
Subfamilia Anoplocephalinae Blanchard, 1891
Género Moniezia Blanchard, 1891
Localización: Intestino delgado.
Moniezia benedeni (Moniez, 1879)
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Berdié et al. (1988).
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Castro y Trenchi (1955), en base a una comunicación personal de Mariano Carballo Pou.
Moniezia expansa (Rudolphi, 1810)
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Carballo Pou (1947, ver fotografía n.o 10).
Moniezia sp.
Hospedador: Capra hircus. Referencia: Correa y Amir (2000).
Subfamilia Thysanomatinae Skrjabin, 1933
Género Thysanosoma Diesing, 1835
Thysanosoma actinioides Diesing, 1835
Localización: Ductos biliares, ducto pancreático y duodeno.
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Rodríguez González et al. (1960/1961).
Familia Taeniidae Ludwig, 1886
Subfamilia Taeniinae Stiles, 1896
Género Taenia Linnaeus, 1758
Taenia hydatigena Pallas, 1766 - Cysticercus tenuicollis
Localización: Peritoneo (incluyendo superficie del hígado).
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Carballo Pou (1947).
Hospedador: Ovis aries. Referencias: González y Mollo Soubes (1939).
Taenia multiceps Leske, 1780 - Coenurus cerebralis
Localización: Sistema nervioso central, principalmente encéfalo.
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Dutra (2011).
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Carballo Pou (1947).
Taenia ovis (Cobbold, 1869) - Cysticercus ovis
Localización: Músculo esquelético (principalmente diafragma) y cardíaco.
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Vogelsang (1927).
Taenia saginata Goeze, 1782 - Cysticercus bovis
Localización: Músculo esquelético (preferentemente masetero, lengua, sub y supraespinoso y subescapular) y cardíaco.
Hospedador: Bos taurus. Referencias: Baldomir (1916).
Subfamilia Echinococcinae Abuladze, 1960
Género Echinococcus Rudolphi, 1801
Echinococcus granulosus (Batsch, 1786) - Quiste hidático
Localización: Vísceras rojas (principalmente hígado y pulmones).
Echinococcus granulosus sensu lato
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Crevaux (1875, citado por Turnes, 2009).
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Oyuela y Acevedo (1913).
Echinococcus granulosus sensu stricto
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Kamenetzky et al. (2002).
Echinococcus ortleppi (López-Neyra & Soler Planas, 1943) - Quiste hidático
Localización: Hígado.
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Cucher et al. (2016).
Phylum Nematoda
Clase Adenophorea
Orden Enoplida
Superfamilia Trichinelloidea
Familia Trichuridae Railliet, 1915
Subfamilia Trichurinae Railliet, 1915
Género Trichuris Roederer, 1761
Localización: Ciego.
Trichuris ovis (Abildgaard, 1795)
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Rubino y Calzada (1933).
Trichuris sp.
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Nicolini et al. (2003).
Hospedador: Capra hircus. Referencia: Correa y Amir (2000).
Subfamilia Capillariinae Railliet, 1915
Género Capillaria Zeder, 1800
Capillaria sp.
Localización: No determinada, presencia de huevos compatibles con los de Capillaria sp. en análisis coprológicos.
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Nicolini et al. (2003).
Clase Secernentea
Orden Rhabditida
Familia Strongyloididae Chitwood & MacIntosh, 1934
Género Strongyloides Grassi, 1879
Strongyloides papillosus (Wedl, 1856)
Localización: Intestino delgado.
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Freyre y Moraes (1980).
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Whitlock (1956).
Strongyloides sp.
Hospedador: Capra hircus. Referencia: Correa y Amir (2000).
Orden Strongylida
Superfamilia Ancylostomatoidea
Familia Ancylostomatidae Looss, 1905
Subfamilia Bunostominae (Railliet & Henry, 1909)
Género Bunostomum Railliet, 1902
Localización: Intestino delgado.
Bunostomum phlebotomum (Railliet, 1900)
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Cassamagnaghi (1945).
Bunostomum trigonocephalus (Rudolphi, 1808)
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Calzada (1936).
Bunostomum sp.
Hospedador: Capra hircus. Referencia: Correa y Amir (2000).
Superfamilia Strongyloidea
Familia Chabertiidae Popova, 1952
Subfamilia Chabertiinae Popova, 1952
Género Chabertia Railliet & Henry, 1909
Chabertia ovina (Fabricius, 1788)
Localización: Intestino grueso (colon).
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Calzada (1936).
Subfamilia Oesophagostominae Railliet, 1916
Género Oesophagostomum Molin, 1861
Localización: Larvas IV en submucosa de yeyuno-íleon, adultos en intestino grueso.
Oesophagostomum columbianum (Curtice, 1890)
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Calzada (1936).
Oesophagostomum radiatum (Rudolphi, 1803)
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Castro y Trenchi (1955), con base en un trabajo aparentemente no publicado (no figura el nombre de la revista) de Edín Raúl Castro (1950).
Oesophagostomum venulosum (Rudolphi, 1809)
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Tramontano (1976).
Oesophagostomum sp.
Hospedador: Capra hircus. Referencia: Correa y Amir (2000).
Superfamilia Trichostrongyloidea
Familia Dictyocaulidae Skrjabin, 1941
Género Dictyocaulus Railliet & Henry, 1907
Localización: Bronquios y bronquiolos.
Dictyocaulus filaria (Rudolphi, 1819)
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Cassamagnaghi y Vogelsang (1921, citados por Wolffhügel, 1922). ¿Identificación errónea? D. filaria es una especie propia de ovinos y cabras y no hay infecciones cruzadas con los bovinos (Diez Baños et al., 1999).
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Del Campo (1957).
Dictyocaulus viviparus (Bloch, 1782)
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Berdié et al. (1988).
Familia Molineidae Durette-Desset & Chabaud, 1977
Subfamilia Nematodirinae Skrjabin & Orloff, 1934
Género Nematodirus Ransom, 1907
Localización: Intestino delgado.
Nematodirus filicollis (Rudolphi, 1802)
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Calzada (1935a, 1935b).
Nematodirus spathiger (Railliet, 1896)
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Cassamagnaghi (1942b).
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Calzada (1935a, 1935b).
Nematodirus sp.
Hospedador: Capra hircus. Referencia: Correa y Amir (2000).
Familia Trichostrongylidae Leiper, 1912
Subfamilia Cooperiinae Skrjabin & Shikhobalova, 1952
Género Cooperia Ransom, 1907
Localización: Intestino delgado.
Cooperia curticei (Giles, 1892)
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Calzada (1936).
Cooperia mcmasteri Gordon, 1932
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Castro et al. (1992).
Cooperia oncophora (Railliet, 1898)
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Cassamagnaghi (1942a).
Hospedador: Ovis aries. Referencias: Whitlock (1956).
Cooperia punctata (Linstow, 1907)
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Cassamagnaghi (1942a).
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Nari et al. (1977).
Subfamilia Haemonchinae Skrjabin & Schulz, 1952
Género Haemonchus Cobbold, 1898
Localización: Abomaso.
Haemonchus contortus (Rudolphi, 1803)
Hospedador: Bos taurus. Referencias: Cassamagnaghi & Volgesang (1921, citados por Wolffhügel, 1922). Parece importante señalar aquí que la especie más adaptada a vacunos, H. placei, fue descrita por la ciencia más de treinta años después de la referencia recién citada.
Hospedador: Ovis aries. Referencias: Calzada (1931).
Haemonchus placei Roberts, Turner & Mackvertt, 1954
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Aunque esta especie no ha sido citada formalmente para nuestro país, Correa y Bossi (comunicación personal, 21 de octubre, 1988) examinaron ejemplares de Haemonchus de origen bovino con el fin de dilucidar si pertenecían a H. placei o a Haemonchus similis (Travassos, 1914) y todos los especímenes analizados mostraron pertenecer a la primera de dichas especies.
Haemonchus sp.
Hospedador: Capra hircus. Referencia: Correa y Amir (2000).
Subfamilia Ostertagiinae López-Neyra, 1947
Localización: Abomaso.
Género Ostertagia Ransom, 1907
Ostertagia ostertagi (Stiles, 1892) (morfo mayor)
Ostertagia lyrata (Sjoberg, 1926) (morfo menor)
Hospedador: Bos taurus. Referencias: Castro y Trenchi (1955) citan a O. ostertagi parasitando bovinos en Uruguay, pero no está claro en cuál referencia se basan para ello, pues la cita que se refiere a terneros es Cucullo y Píres (1940), que es un trabajo de Argentina; por tanto, el primer registro de O. ostertagi en vacunos de Uruguay sería el de Nari (1984); Berdié et al. (1988) son los únicos investigadores en señalar la presencia del morfo menor de esta especie, O. lyrata, en nuestro país.
Hospedador: Ovis aries. Referencias: Calzada (1936).
Género Marshallagia Orloff, 1933
Marshallagia marshalli Ransom, 1907
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Calzada, 1931, como “Ostertagia tricuspis (Railliet, 1909)”.
Género Teladorsagia Andreeva & Satubaldin, 1954
Teladorsagia circumcincta (Stadelmann, 1894) (morfo mayor)
Teladorsagia trifurcata Ransom, 1907 (morfo menor)
Hospedador: Ovis aries. Referencias: Calzada (1931). El morfo menor (T. trifurcata) es señalado en nuestro país por Calzada (1936).
Ostertagiinae gen sp.
Hospedador: Capra hircus. Referencia: Correa y Amir (2000, como Ostertagia sp.).
Subfamilia Trichostrongylinae Leiper, 1902
Género Trichostrongylus Looss, 1905
Trichostrongylus axei (Cobbold, 1879)
Localización: Abomaso.
Hospedador: Bos taurus. Referencias: Zunini et al. (1983).
Hospedador: Ovis aries. Referencias: Calzada (1935a, 1935b como Trichostrongylus extenuatus, Railliet, 1898).
Trichostrongylus colubriformis (Giles, 1892)
Localización: Intestino delgado.
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Tramontano (1976).
Hospedador: Ovis aries. Referencias: Calzada (1936).
Trichostrongylus vitrinus Looss, 1905
Localización: Intestino delgado.
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Whitlock (1956), Castro y Trenchi (1953/54) citaban a esta especie como parásita del ovino en Uruguay, sin una referencia que respaldara la cita, pero dicho registro fue eliminado en la versión de 1955 de los mismos autores.
Trichostrongylus spp.
Hospedador: Capra hircus. Referencia: Correa y Amir (2000).
Orden Ascaridida
Superfamilia Ascaridoidea
Familia Ascarididae Baird, 1853
Subfamilia Toxocarinae (Hartwich, 1954)
Género Toxocara Stiles, 1905
Toxocara vitulorum (Goeze, 1782)
Localización: Intestino delgado.
Hospedador: Bos taurus. Referencias: Freyre y Moraes (1980).
Orden Spirurida
Superfamilia Spiruroidea
Familia Gongylonematidae Sobolev, 1949
Género Gongylonema Molin, 1857
Gongylonema pulchrum Molin, 1857
Localización: Mucosa esofágica.
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Cassamagnaghi (1943)
Hospedador: Ovis aries. Referencia: Cassamagnaghi (1943).
Superfamilia Thelazioidea / Familia Thelaziidae Skrjabin, 1915
Género Thelazia Bosc, 1819
Thelazia sp.
Localización: Mucosa ocular.
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Calzada (1930).
Superfamilia Filarioidea[1]
Familia Onchocercidae Leiper, 1911
Género Onchocerca Diesing, 1841
Onchocerca bovis Piettre, 1912
Localización: Superficie del ligamento cervical y superficie del gran trocánter del fémur.
Hospedador: Bos taurus. Referencia: Piettre (1916).
Discusión
En total se han registrado 40 especies de helmintos parasitando rumiantes domésticos en Uruguay, de las cuales 15 se encuentran tanto en bovinos como en ovinos: el trematodo Fasciola hepatica (también en cabras), el cestodo Moniezia benedeni, los metacestodes Cysticercus tenuicollis, Coenurus cerebralis y quiste hidático (por Echinococcus granulosus sensu lato), y los nematodos Strongyloides papillosus, Dictyocaulus filaria, Nematodirus spathiger, Cooperia oncophora, C. punctata, Haemonchus contortus, Ostertagia ostertagi (el morfo menor, O. lyrata, solo en vacunos), Trichostrongylus axei, T. colubriformis y Gongylonema pulchrum.
Otras 12 especies han sido citadas solamente parasitando bovinos: los trematodos Paramphistomum cervi, P. ichikawai y Balanorchis anastrophus, los metacestodes Cysticercus bovis y quiste hidático (por Echinococcus granulosus sensu stricto y E. ortleppi), y los nematodos Bunostomum phlebotomum, Oesophagostomum radiatum, Dictyocaulus viviparus, Cooperia mcmasteri, Haemonchus placei, Toxocara vitulorum y Onchocerca bovis. Otros tres helmintos han sido citados solo a nivel de género como parásitos de bovinos en nuestro país: los nematodos Trichuris sp., Capillaria sp. y Thelazia sp.
En el caso de los ovinos, se han registrado 13 especies de helmintos parasitando solo a ovinos en Uruguay: los cestodos Moniezia expansa y Thysanosoma actinioides, el metacestode Cysticercus ovis y los nematodos Trichuris ovis, Bunostomum trigonocephalum, Chabertia ovina, Oesophagostomum columbianum, O. venulosum, Nematodirus filicollis, Cooperia curticei, Marshallagia marshalli, Teladorsagia circumcincta / T. trifurcata y Trichostrongylus vitrinus. Otro helminto ha sido mencionado parasitando a ovinos a nivel de género: el trematodo Paramphistomum sp.
En los caprinos, aparte del ya mencionado Fasciola hepatica, se han señalado los siguientes géneros: el cestodo Moniezia y los nematodos Trichuris, Strongyloides, Bunostomum, Oesophagostomum, Nematodirus, Haemonchus y Trichostrongylus, así como la subfamilia Ostertagiinae gen. sp.
Desde un punto de vista estrictamente morfológico, es dable pensar que aún quedan por registrarse otras especies del género Paramphistomum parásitas de vacunos, así como identificar las que parasitan ovinos. Material de necropsia también permitiría aclarar la identidad específica de aquellos taxones que han sido citados solo a nivel de género o subfamilia. Por otra parte, sería muy útil el desarrollo de herramientas moleculares para identificar especies de nematodos, en particular del orden Strongylida, pues ello permitiría profundizar los estudios epidemiológicos, en especial en los casos en que grandes y pequeños rumiantes comparten los mismos potreros.
Agradecimientos
Deseo agradecer a mis compañeros del antiguo Departamento de Parasitología Veterinaria y de la actual Unidad Académica de Parasitología Veterinaria, muchos de ellos autores o coautores de trabajos citados en este artículo, por sus informaciones, comentarios y permanente estímulo. También a José M. Venzal, del Laboratorio de Vectores y Enfermedades Transmitidas del Cenur Litoral Norte, Salto, quien, además, aportó valioso material bibliográfico. Los aportes de dos revisores anónimos fueron muy importantes para la versión final del artículo. Finalmente, un agradecimiento muy especial a las funcionarias de la Hemeroteca de la Facultad de Veterinaria, sin cuya invaluable colaboración este trabajo no habría sido posible.
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Nota de contribución
El autor es responsable intelectual de la totalidad (100 %) de la investigación que fundamenta este estudio.
Nota del editor
La editora Cecilia Cajarville aprobó este artículo.
Disponibilidad de datos
El conjunto de datos que apoya los resultados de este estudio no se encuentra disponible.
[1] Martínez y Días (1977) manifiestan “serias sospechas” de la presencia del género Stephanofilaria Ihle & Ihle-Landenberg, 1933 (familia Filariidae, Weinland, 1858) en nuestro país, un nematodo que al estadio adulto parasita el tejido subcutáneo de la zona abdominal, por delante de la región mamaria, en la base de los pezones y pliegue de la babilla de los vacunos.